Существование Харьковского национального академического театра началось с организации в 1925 году на базе постоянной антрепризы Украинской государственной столичной оперы. Здесь впервые были поставлены украинские оперы Н. Лысенко «Утопленная» и «Рождественская ночь». Позже была переименована в Народную Оперу и Русскую государственную оперу.

В театре ставили такие оперы как «Яблоневий плен» О. Чешко, «Золотой обруч» Б. Лятошинского, «Русалка» А. Даргомыжского, «Кармелюк» В. Костенко, «Тарас Бульба» Н. Лысенко, «Купало» А. Вахнянина.

Старое здание, в котором размещался театр, было приобретено предпринимателем Зарудным и перестроено для показа представлений, после капитального ремонта постройку реконструировали для оперного театра. Для этого зрительный зал оформили в стиле ренессанс, с северной стороны пристроили к зданию новый вестибюль с гардеробом, а со стороны сада – сценическую часть.

Благодаря реставрации проведенной архитектором Владимиром Николаевичем Пети в 1938 году фасад приобретает черты русского классицизма. Реставрацию интерьеров проводил архитектор Валентин Иванович Пушкарев.

Позднее старое здание передали филармонии, а театр переехал в новое, выстроенное в постмодернистском стиле архитектуры, достаточно непривычном для города. Строение проектировали для Киева, но построили его в Харькове. Проект был разработан группой архитекторов во главе с Сергеем Миргородским. На строительство ушло более двадцати лет.

Театр имеет два зрительных зала, большой рассчитан на полторы тысячи зрителей, малый всего на четыреста человек. Хотя изначально планировалось сделать очень большую сцену, на которой помещались бы не только актеры, но и военная техника, а зал вместимостью до четырех тысяч зрителей. Но реализовать грандиозные планы не удалось из-за недостатка средств. Реальная стоимость строительства превышала запланированную в четыре раза.

Здание опирается на шесть столбов, облицовка выполнена артикским туфом, в подземной части находится гараж. После реставрации фонтанов перед театром в 2007 году, площадь получила название «Площадь фонтанов».